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原題：Microplastics Biofragmentation and Degradation Kinetics in the Plastivore Insect Tenebrio molitor

譯  名：塑料降解昆蟲(chóng)黃粉蟲(chóng)中的微塑料生物碎片化和降解動(dòng)力學(xué)

通訊作者：Wen-Xiong Wang

研究機(jī)構(gòu)：esearch Centre for the Oceans and Human Health, City University of Hong Kong Shenzhen Research Institute, Shenzhen 518057, China

期刊：Environmental Science & Technology

時(shí)間：2024

黃粉蟲(chóng)腸道具有快速生物降解塑料的能力，但其動(dòng)力學(xué)未知。本文研究了不同微塑料（MPs）：聚乙烯（PE）、聚氯乙烯（PVC）和聚乳酸（PLA）在黃粉蟲(chóng)幼蟲(chóng)中的生物碎片化和降解動(dòng)力學(xué)。使用聚集誘導(dǎo)發(fā)射 （AIE） 探針檢查MPs 生物降解的腸道反應(yīng)。研究結(jié)果表明，腸道生物碎片化率基本遵循PLA>PE>PVC的順序。MPs在黃粉蟲(chóng)腸道中存在滯留效應(yīng)，其中 PVC 需要最長(zhǎng)時(shí)間才能完全去除/消化?？山到釳Ps的降解動(dòng)力學(xué)常數(shù)（PLA：0.2108 h^–1）顯著高于不可降解MPs（PE: 0.0675 h^-1, PVC: 0.0501 h^-1）。黃粉蟲(chóng)幼蟲(chóng)本能地調(diào)節(jié)了內(nèi)部消化環(huán)境，以響應(yīng)各種MPs的體內(nèi)生物降解。攝入 MPs 后，酯酶活性和腸道酸化程度均顯著增加。在PLA喂養(yǎng)和PVC喂養(yǎng)的幼蟲(chóng)中，酯酶和酸化水平分別最高。黃粉蟲(chóng)幼蟲(chóng)的高消化酯酶活性和相對(duì)較低的酸化水平可能在一定程度上有助于更有效地去除MPs。這項(xiàng)工作為塑料降解昆蟲(chóng)中 MPs 生物碎片化和腸道對(duì)體內(nèi) MPs 生物降解的響應(yīng)提供了重要的理解。

塑料的使用導(dǎo)致塑料污染激增，引發(fā)擔(dān)憂。同時(shí)，廢棄的塑料垃圾可以在自然環(huán)境中進(jìn)一步分解成微塑料（MPs，< 5 mm）和納米塑料（NPs，1-1000 nm）。產(chǎn)生的微（納米）塑料可以很容易地被生物體攝入，并因其獨(dú)特的物理化學(xué)性質(zhì)，沿著食物鏈轉(zhuǎn)移?？山到馑芰希缇廴樗幔≒LA），已被用作石油衍生的不可降解塑料的替代品。然而，PLA的廣泛使用也導(dǎo)致了MNPs的大量產(chǎn)生。作為新出現(xiàn)的微粒人為污染物，與各種MNP相關(guān)的污染和生物毒性引起了更多的生態(tài)毒理學(xué)和健康問(wèn)題。

一些昆蟲(chóng)幼蟲(chóng)已被鑒定能夠快速攝入和生物降解各種塑料聚合物。Tenebrio molitor（黃粉蟲(chóng)）的幼蟲(chóng)成為研究塑料制品和MPs生物降解的重要模式生物。先前的研究強(qiáng)調(diào)，黃粉蟲(chóng)攝入塑料可以在腸道內(nèi)發(fā)生快速降解，這歸因于幼蟲(chóng)宿主和腸道微生物的協(xié)同生物反應(yīng)。這種降解的半衰期相對(duì)較短，范圍為 3.4 至 16.6 小時(shí)，具體取決于聚合物類(lèi)型、結(jié)晶度和分子量，這比在細(xì)菌和真菌培養(yǎng)物中觀察到的降解更快。在通過(guò)黃粉蟲(chóng)腸道后，幾乎一半的攝入聚合物可以在大約 8 至 24 小時(shí)的短保留時(shí)間內(nèi)有效地生物降解和礦化?；邳S粉蟲(chóng)幼蟲(chóng)在生物降解合成聚合物中的卓越表現(xiàn)，歐盟委員會(huì)將黃粉蟲(chóng)幼蟲(chóng)介導(dǎo)的塑料生物降解指定為“未來(lái)100個(gè)激進(jìn)創(chuàng)新突破”之一。盡管黃粉蟲(chóng)幼蟲(chóng)的超快塑料生物降解已經(jīng)得到證實(shí)， MPs的生物碎片化過(guò)程和降解動(dòng)力學(xué)仍然未知。

本文使用熒光標(biāo)記的 PE、PVC 和 PLA MPs 研究黃粉蟲(chóng)幼蟲(chóng)中不同 MPs 的生物碎裂和降解動(dòng)力學(xué)。本文首次證明，具有不同降解性的MPs在塑料降解無(wú)脊椎動(dòng)物的腸道中表現(xiàn)出明顯的滯留效應(yīng)。與持久性PE和PVC顆粒相比，PLA MPs可能表現(xiàn)出更高的碎裂率、去除效率和釋放率。進(jìn)一步合成了兩種功能化的生物相容性熒光探針，使用AIE技術(shù)，揭示了腸道反應(yīng)如何影響塑料降解昆蟲(chóng)中 MPs 的體內(nèi)生物降解。發(fā)現(xiàn)黃粉蟲(chóng)幼蟲(chóng)可以本能地調(diào)節(jié)其內(nèi)部消化環(huán)境，以響應(yīng)各種 MPs 的生物降解。研究結(jié)果有助于推進(jìn)對(duì)塑料降解無(wú)脊椎動(dòng)物中 MPs 生物碎片、降解動(dòng)力學(xué)以及腸道對(duì)體內(nèi) MPs 生物降解反應(yīng)的理解。

1、MPs分子量分布的變化

通過(guò)使用凝膠滲透色譜（GPC）的分子量分析證實(shí)了聚合物的生物降解和解聚。PE、PVC和PLA中殘留聚合物的分子量分布與原始MPs相比發(fā)生了顯著變化，這些聚合物在通過(guò)黃粉蟲(chóng)幼蟲(chóng)的腸道后，PVC和PLA聚合物均表現(xiàn)出向低分子量方向的轉(zhuǎn)變（圖1）。相比之下，殘留的PE聚合物經(jīng)歷了向更高分子量的輕微轉(zhuǎn)變，這表明了一種典型的有限程度解聚模式，與以前Zophobas atratus和Galleria mellonella幼蟲(chóng)對(duì)PS泡沫進(jìn)行生物降解的報(bào)道一致。

圖1. GPC分析表征攝入的PE、PVC和PLA MPs在黃粉蟲(chóng)幼蟲(chóng)中的分子量分布變化。

2、黃粉蟲(chóng)幼蟲(chóng)腸道中MPs的生物碎化和滯留效應(yīng)

使用激光掃描共聚焦顯微鏡在不同時(shí)間間隔（分別為 1、3、6 和 9 小時(shí)）對(duì)攝入的 MPs 的生物碎片和定位進(jìn)行成像和可視化。激光共聚焦顯微成像顯示在攝入 MPs 1 小時(shí)后，所有攝入的 MPs 迅速穿過(guò)幼蟲(chóng)前腸并進(jìn)入前中腸部分，這一觀察結(jié)果證實(shí)了黃粉蟲(chóng)幼蟲(chóng)快速消耗熒光標(biāo)記的MPs的有效能力。從實(shí)驗(yàn)的 3 小時(shí)開(kāi)始，在 PE、PVC 和 PLA中都發(fā)現(xiàn)了明顯的生物碎裂。腸道滯留過(guò)程中的生物碎裂速率基本遵循PLA > PE > PVC的順序，與不可降解 MPs 相比，可降解MPs在塑料降解昆蟲(chóng)幼蟲(chóng)體內(nèi)的生物碎化更快。第6 小時(shí)，在后中腸中檢測(cè)到碎片化的 PE 和 PVC MPs，在到達(dá)后中腸部分之前，已經(jīng)出現(xiàn)了 MPs 生物碎片。同時(shí)，觀察到殘留的PLA顆粒到達(dá)黃粉蟲(chóng)的后腸開(kāi)始形成碎屑顆粒（排泄物）。與PVC MPs相比，觀察到PE MPs的生物碎裂相對(duì)較快。第9小時(shí)，仍分別在后中腸和后腸中觀察到未消化的PVC和PE，PLA的消化過(guò)程幾乎完成，后腸中只剩下極少的PLA。

圖 2. 通過(guò)激光掃描共聚焦顯微鏡觀察在不同時(shí)間間隔（1、3、6 和 9 小時(shí)）攝入的 PE、PVC 和 PLA MPs 的生物碎裂。

進(jìn)一步研究了使用熒光標(biāo)記的 MPs 在攝入后 12、24、36、48 和 60 小時(shí)的間隔攝入的 MPs 可能的滯留效應(yīng)。結(jié)果顯示，與PLA MPs相比，PE和PVC MPs在塑料降解昆蟲(chóng)中的保留率顯著更高。在36 小時(shí)后，用 PLA 喂養(yǎng)的幼蟲(chóng)腸道樣本中均未檢測(cè)到殘留的 PLA MPs，而消除PE 和 PVC MPs 需要長(zhǎng)達(dá) 48 和 60 小時(shí)才能完全凈化。PVC MPs完全去除/消化的時(shí)間最長(zhǎng)。昆蟲(chóng)幼蟲(chóng)對(duì)PE聚合物的生物降解產(chǎn)生了多種脂肪族化合物，如直鏈烷烴、醇和不同鏈長(zhǎng)的脂肪酸，而PVC聚合物的生物降解釋放出直鏈烷烴以及含氯中間體和產(chǎn)物。這些降解化合物不具有生物相容性，可能導(dǎo)致塑料降解無(wú)脊椎動(dòng)物在腸道內(nèi)的粘性和滯留效應(yīng)。

圖3. 攝入的PE、PVC和PLA MPs在生物降解過(guò)程中的保留效果、去除效率和降解動(dòng)力學(xué)。

3、腸道滯留過(guò)程中 MPs 的去除和降解動(dòng)力學(xué)

為了評(píng)估 PE、PVC 和 PLA MPs 在腸道滯留過(guò)程中的去除和降解動(dòng)力學(xué)，本文量化了 MPs 攝入 1 小時(shí)后不同時(shí)間間隔（1、3、6、9 和 12 小時(shí)）腸道中殘留塑料的重量（圖 3c-e）。結(jié)果顯示，可降解MPs的降解動(dòng)力學(xué)常數(shù)（PLA：0.2108 h^–1）明顯高于不可降解MPs（PE: 0.0675 h^-1,PVC: 0.0501 h^-1），進(jìn)一步證實(shí)與不可降解MPs相比，可降解MPs在消化道內(nèi)的生物碎化和降解速度更快。

4、腸道反應(yīng)有助于體內(nèi) MPs 生物降解

消化酯酶活性對(duì)各種MPs的攝入和生物降解表現(xiàn)出有效的反應(yīng)（圖4）。在攝入MPs的幼蟲(chóng)的前中腸和后中腸（主要消化區(qū)域）中都觀察到酯酶活性水平升高。用MPs喂養(yǎng)的幼蟲(chóng)的酯酶活性顯著高于有或沒(méi)有探針的麩皮喂養(yǎng)對(duì)照組的幼蟲(chóng)（p < 0.001）。消化功能酶的濃度和分布在塑料降解昆蟲(chóng)體內(nèi)的MPs相互作用下發(fā)生了顯著變化。此外，先前的研究表明，脂肪酶、幾丁質(zhì)酶、單加氧酶、雙加氧酶和其他酶可能參與不同聚合物的降解和礦化。未來(lái)的研究應(yīng)側(cè)重于開(kāi)發(fā)高度靈敏的生物相容性探針，以在MPs生物降解過(guò)程中直接觀察這些酶的濃度和分布。

PLA喂養(yǎng)的幼蟲(chóng)后中腸表現(xiàn)出最高水平的酯酶活性，而PE和PVC MPs喂養(yǎng)的幼蟲(chóng)組的酯酶活性水平基本相當(dāng)。PLA喂養(yǎng)組后中腸中表現(xiàn)出的最高水平的酯酶活性可能與PLA聚合物在幼蟲(chóng)腸道內(nèi)的更高降解性、消化率和去除效率有關(guān)。后中腸中酯酶活性的值高于前中腸的酯酶活性值，這也表明 MPs 聚合物的快速消化去除和礦化可能在后中腸中相對(duì)更明顯。這種現(xiàn)象可能歸因于攝入的 MPs 在前中腸區(qū)域發(fā)生的顯著生物碎裂，導(dǎo)致當(dāng)這些顆粒到達(dá)后中腸時(shí)，產(chǎn)生具有更高比表面積的較小塑料顆粒。因此，消化功能酶（例如酯酶）的相對(duì)濃度相應(yīng)增加，加劇了生物降解和消化去除反應(yīng)。

本文進(jìn)一步評(píng)估了黃粉蟲(chóng)幼蟲(chóng)中腸道內(nèi)酸化水平的變化與體內(nèi) MPs 生物降解的關(guān)系（圖 5）。結(jié)果表明，黃粉蟲(chóng)幼蟲(chóng)可以本能地調(diào)節(jié)其在消化系統(tǒng)內(nèi)的內(nèi)部環(huán)境，以響應(yīng)各種MPs聚合物的體內(nèi)生物降解。PVC喂養(yǎng)組的酸化水平最高，明顯高于PE喂養(yǎng)和PLA喂養(yǎng)的幼蟲(chóng)（p < 0.005）。嚴(yán)重的腸道酸化可能會(huì)阻礙幼蟲(chóng)消化系統(tǒng)內(nèi)PVC聚合物的去除，并進(jìn)一步促進(jìn)含氯中間體的釋放。這反過(guò)來(lái)會(huì)降低PVC MPs的去除效率，并導(dǎo)致降解速率常數(shù)降低。腸道酸化升高可能會(huì)損害腸道穩(wěn)定性和免疫力，從而增加生物體內(nèi)對(duì)外源性物質(zhì)或應(yīng)激因素的易感性。這些影響可能對(duì)腸道微生物群有害。另一方面，PVC喂養(yǎng)幼蟲(chóng)中腸后中腸酸化最為明顯，顯著高于前中腸。這種差異意味著腸道對(duì)PVC MPs的消化和生物降解的反應(yīng)存在異質(zhì)性，用PE和PLA MPs喂養(yǎng)的幼蟲(chóng)中發(fā)現(xiàn)了類(lèi)似的異質(zhì)性反應(yīng)。PLA喂養(yǎng)的幼蟲(chóng)在腸道中的酸化最為溫和，可能與黃粉蟲(chóng)幼蟲(chóng)對(duì)PLA聚合物的良好消化率和生物相容性有關(guān)。高消化酯酶活性和相對(duì)較低的酸化水平可能有助于昆蟲(chóng)幼蟲(chóng)內(nèi)PLA MPs更有效的生物碎裂和降解。

圖5. 黃粉蟲(chóng)幼蟲(chóng)腸道酸化的可視化和測(cè)定對(duì)體內(nèi) MPs 生物降解的響應(yīng)。

這項(xiàng)研究為黃粉蟲(chóng)幼蟲(chóng)體內(nèi)MPs生物降解相關(guān)的生物碎裂過(guò)程、降解動(dòng)力學(xué)和腸道反應(yīng)提供了重要的見(jiàn)解。與持久的 MPs（例如 PE 和 PVC）相比，可降解的 MPs（例如 PLA）可能在塑料降解昆蟲(chóng)幼蟲(chóng)的腸道保留過(guò)程中表現(xiàn)出更快的腸道生物碎片化和更高的消化清除效率。塑料降解昆蟲(chóng) 黃粉蟲(chóng) 幼蟲(chóng)中 MPs 的生物碎裂和相互作用在前中腸滯留期間顯著發(fā)生，導(dǎo)致產(chǎn)生具有更高比表面積和表面反應(yīng)能的較小尺寸的塑料顆粒，然后進(jìn)入后中腸進(jìn)行后續(xù)生物降解。最終，未消化的MPs在幼蟲(chóng)后腸中形成碎屑顆粒，然后排泄。同時(shí)，所有類(lèi)型的 MPs在幼蟲(chóng)腸道內(nèi)始終表現(xiàn)出滯留效應(yīng)，其中 PVC MPs需要最長(zhǎng)的持續(xù)時(shí)間才能完全去除/消化。

通過(guò)應(yīng)用功能化的生物相容性探針來(lái)研究塑料降解昆蟲(chóng)幼蟲(chóng)的腸道反應(yīng)與MPs的體內(nèi)生物降解有關(guān)，常規(guī)消化功能酶的水平和分布隨著MPs的生物降解而改變。黃粉蟲(chóng) 幼蟲(chóng)可以本能地調(diào)節(jié)它們?cè)谙到y(tǒng)內(nèi)的內(nèi)部環(huán)境（例如，酯酶活性和酸化水平），以響應(yīng)各種類(lèi)型 MPs 聚合物的體內(nèi)生物降解。PLA喂養(yǎng)的幼蟲(chóng)后中腸的酯酶活性水平最高，而PVC喂養(yǎng)的幼蟲(chóng)腸道酸化程度最高。酯酶活性和酸化的內(nèi)在變化可能有助于 MPs 在腸道保留過(guò)程中的消化去除和生物降解。在后中腸和前中腸之間觀察到異質(zhì)性反應(yīng)。這可以歸因于前中腸內(nèi) MPs 生物碎片的發(fā)生，在進(jìn)入后中腸之前產(chǎn)生具有更大比表面積的更小的塑料顆粒。